Среди растений нет паразитов да или нет

Обновлено: 13.05.2024

Что может быть общего у случаев специфического заболевания почек, проявившегося в таких отдаленных друг от друга районах, как побережье Дуная, окрестности Брюсселя и остров Тайвань? Связать эти случаи вместе помогли наблюдения медиков и современные биохимические методы.

Брюссель, 1992–1997 годы

Молодые, от 18 до 50 лет, женщины, проживающие в северной части Бельгии, стали обращаться в брюссельскую клинику с жалобами на болезнь почек. В этом не было бы ничего странного, поскольку бельгийцы склонны к почечным заболеваниям, разве что проявляются они обычно в более позднем возрасте. Но лечащий врач заметил, что пациентки активно общаются в его приемной, будто хорошие знакомые, и решил расспросить их, где они встречались раньше. Выяснилось, что они посещали один и тот же спа-салон в Брюсселе и проходили курс снижения веса китайскими травяными препаратами. Симптомы у всех были схожие, например разрушение почечных канальцев и интерстициальный фиброз, то есть образование уплотнений и рубцов в тканях, окружающих функциональные элементы почек. Болезнь быстро прогрессировала, всего за несколько недель после постановки диагноза у многих пациенток развивалась острая почечная недостаточность. К 1997 году набралась статистика: из 100 пациенток у 30% почечная недостаточность, раз возникнув, находилась на стабильном уровне, а остальным могли помочь только пересадка либо искусственная почка. К 2010 году у половины посетительниц салона развился рак почек, и эту печальную статистику пополняют всё новые пациентки.

Поскольку салон существовал в Брюсселе более пятнадцати лет и ни у кого из клиентов раньше проблем с почками не возникало, для восстановления картины происшествия потребовалось расследование. Его провела группа медиков с кафедры нефрологии Свободного университета Брюсселя во главе с доктором медицины Жаном-Луи Ванхервегемом. Оказалось, что причиной бед стало вполне конкретное событие: в мае 1990 года сотрудники салона изменили состав применяемого ими сбора для похудания. От некоторых компонентов отказались и добавили два новых растения — стефанию четырехтычинковую Stefania tetrandra и магнолию лекарственную Magnolia officinalis. Первое — это лиана, растущая в Китае и Юго-Восточной Азии, второе — дерево с крупными цветами, также распространенное в Китае; оно сбрасывает с себя кору, которая и идет на приготовление снадобий. Оба растения богаты биологически активными веществами и входят в состав многих сборов, применяемых в китайской медицине. В частности, первое содержит характерное вещество тетрандин, а второе — магнолиол. Анализ на эти компоненты показывает, есть ли в сборе трава стефании и кора магнолии.

Исследователям удалось найти пилюли, которые принимали пациенты в период с мая 1990 до мая 1992 года, когда посетители салона начали страдать от почечной недостаточности. И с удивлением заметили, что магнолиол там есть, а вот тетрандин отсутствует. Не было его и в четырех пробных партиях порошка стебля стефании, распространяемых бельгийскими компаниями. Зато тщательный анализ выявил в пилюлях для похудания аристолохиевые кислоты — известные токсикологам вещества, вызывающее разрушение ткани почек и провоцирующие рак; они содержатся в другой лиане — кирказоне, по-латыни Aristolochia.

Кирказон в определителе растений

Кирказон в определителе растений

Довольно быстро удалось установить, что причина подмены — не злой умысел, а плохое знание китайского. Китайские названия стефании четырехтычинковой и кирказона фаньцзи (Aristolochia fangchi; именно этот вид попал в пилюли) различаются лишь эпитетами: хань-фаньцзи и гуан-фаньцзи соответственно. Не зная этого, очень легко спутаться и заказать не тот порошок. Так, видимо, и произошло, причем в больших масштабах. Проверка порошков стефании, проведенная в 1996 году учеными из Католического университета Лёвина, показала, что в 30 партиях из 46 следов стефании нет, зато есть кирказон, в пяти присутствуют оба растения, в шести нет ни того, ни другого, и только в семи действительно имелся тетрандин, аристолоховая же кислота отсутствовала. Самое главное, что, будучи пищевыми добавками, эти порошки при пересечении бельгийской границы не проходят никакой токсикологической экспертизы, требуется только соблюдение нормы по содержанию тяжелых металлов.

К сожалению, отнюдь не все пациентки, получавшие злополучные пилюли, встали на учет, поэтому масштаб катастрофы оценить трудно. Однако заболевшие потребили очень много ядовитого растения: до 25 мкг/кг в день, и так более года. Это в десять раз больше дозы, которая обеспечивает быстрое развитие заболевания. По мнению Ванхервегема, общее число пострадавших только от пилюль для похудания со лже-стефанией в Бельгии составило 2000 человек в 1990–1992 годы: позже в злополучном салоне спохватились и вычеркнули из рецепта опасный кирказон.

Югославия, придунайские деревни, 1950–1992 годы

Географическое распределение болезни на первый взгляд кажется загадочным. Например, в одной из двух соседних деревень случаи БЭН наблюдаются, в другой — нет. Болезнь может поразить нескольких членов одной семьи в одном поколении или в разных, таким образом, она обладает семейным, но не наследуемым характером распределения. Кроме того, в самих эндемических деревнях заболевание распространяется неравномерно, охватывая по нескольку хозяйств, расположенных рядом, в различных частях деревни, при этом не затрагивая остальные. Доля заболевших от общего числа жителей по различным подсчетам составляет от 0,5 до 4%. В настоящее время в некоторых районах всё еще регистрируют новые случаи возникновения балканской нефропатии.

Из-за отсутствия качественной медицины на момент открытия балканская нефропатия приводила к летальному исходу в течение года после диагностирования, при этом средний возраст заболевших в Сербии в конце 1950-х составлял 45,1 года, в наши дни — 69,2. К сожалению, методов лечения не существует, пациенты с острой почечной недостаточностью получают искусственную почку, а иногда приходится удалять почки и пересаживать донорскую.

Учитывая семейный характер болезни, исследователи рассматривали гипотезу о наследуемом характере нефропатии. Так, у многих жителей, покинувших эндемические регионы, на новом месте спустя многие годы БЭН развивалась снова. С другой стороны, некоторые украинские эмигранты, приехавшие на Балканы, через полтора десятилетия также получали заболевание — это скорее говорит о действии некого токсина из окружающей среды. Недавние работы позволяют сделать заключение, что генетическая предрасположенность действительно играет некоторую роль в развитии нефропатии. Однако, поскольку в процессе участвует как минимум несколько, а то и десяток разных генов, выявить полную картину сложно, и это до сих пор не сделано. И всё же маловероятно, чтобы болезнь была только и исключительно наследуемой.

Основные черты распространения заболевания позволяют предположить, что люди, проживающие в определенных районах, подвергаются воздействию неизвестного токсина, который и вызывает БЭН. Первоначальные поиски потенциально вредных веществ, опасных микроорганизмов, а также тяжелых металлов в воде и почве не показали возможной причины болезни. Тайна болезни сохранялась, несмотря на усилия ВОЗ, собравшей в 1967 году специальную конференцию по Балканской эндемической нефропатии.

Кирказон на пшеничном поле

Кирказон на пшеничном поле

Гипотеза объясняла и географическую магию: кирказон предпочитает влажную почву, а значит, может расти не на каждом поле — на семейном наделе, расположенном в низине, растение есть, а совсем рядом, но на возвышенности его нет. В подтверждение своей гипотезы Ивич провел опыты с кроликами и подтвердил, что мука из семян кирказона вызывает почечную недостаточность. Впоследствии эксперименты на крысах показали и канцерогенность экстракта кирказона.

Семена кирказона того же размера, что и пшеничные зерна. Неудивительно, что их трудно разделить

Семена кирказона того же размера, что и пшеничные зерна. Неудивительно, что их трудно разделить

Удивительно, однако на это исследование никто не обращал внимания до тех пор, пока не всплыло бельгийское дело. Уже через год после первой публикации Ванхервегема, в 1994 году, была высказана мысль, что обе нефропатии суть одно и то же: последствия употребления веществ, содержащихся в растении семейства кирказоновых. Подтвердить это смогли американские биохимики.

США, штат Нью-Йорк, 2005–2013 годы

Что же за вещества в кирказоне вызывают почечную недостаточность и как они это делают? Кирказоны содержат две аристолохиевые кислоты и их производные. Главный почечный токсин и канцероген — аристолохиевая кислота I. Нитрогруппа в молекуле аристолохиевой кислоты восстанавливается, и этот шаг служит необходимым условием для возникновения высокореакционного соединения; оно может реагировать и с белками, и с ДНК. Вероятно, взаимодействие с белками и разрушает ткань коры почек, что приводит к заболеванию; правда, механизм такого разрушения пока не установлен. Реакция с ДНК не менее неприятна: производные аристолохиевой кислоты присоединяются к аминогруппам азотистых оснований ДНК, а именно аденина и гуанина, — образуется так называемый аддукт. Его судьба зависит от того, на какой участок ДНК он попал: обычно клетка избавляется от этой нежелательной добавки в процессе репарации ДНК, а если этого не удается сделать, тогда-то и может возникнуть мутация, способная спровоцировать образование злокачественной опухоли. Исследования образцов раковых опухолей у больных балканской нефропатией показали, что там концентрация ДНК-аддуктов составляет от 0,2 до 19 на сто миллионов нуклеотидов. Это или те аддукты, что попали в скрытые от системы репарации участки, или некая динамически равновесная концентрация аддуктов: они постоянно возникают при хроническом употреблении в пищу небольших количеств кирказона, система репарации их столь же постоянно удаляет, а исследователь видит те, что на момент анализа еще не удалены. Характерно, что у пациентов с заболеваниями почек, например из Белграда или Загреба, таких аддуктов нет. То, что изменения в ДНК клеток, соприкоснувшихся с аристолохиевой кислотой, сохраняются очень долго, дает в руки исследователей надежный инструмент; он позволяет выяснить, потреблял человек кирказон в каком-либо виде или нет. Чувствительные методы, позволяющие пересчитать аддукты к ДНК в больных клетках, как раз и были разработаны американскими исследователями. Изучение больных из дунайских деревень однозначно показало, что они едят кирказон. Аналогичное исследование, выполненное бельгийцами в 2000 году, подтвердило, что кирказон потребляли и пострадавшие от аристолохиевой нефропатии.

Фермент нитроредуктаза абсолютно необходим для того, чтобы аристолохиевая кислота I образовала аддукт с аденином, входящим в состав ДНК

Фермент нитроредуктаза абсолютно необходим для того, чтобы аристолохиевая кислота I образовала аддукт с аденином, входящим в состав ДНК

Взаимодействие аристолохиевой кислоты с ДНК как раз и делает ее серьезным канцерогеном. Напомним, что, в соответствии с принципом комплементарности, напротив аденина во второй цепочке ДНК должен стоять тимин. Если в момент деления клеток на аденине в составе ДНК находится аддукт, то копирование этой молекулы пройдет с ошибкой: с вероятностью 10% напротив аденина окажется тот же аденин. Далее, в следующем поколении, синтез ДНК пройдет как положено и тогда тимин и аденин поменяются местами по сравнению с тем, что было в исходной клетке. Это мутация; она скажется на работе соответствующего гена. В частности, такая мутация может затронуть важный ген TP53, который кодирует знаменитый белок p53, ответственный за подавление развития опухолей. При этом аристолохиевая нефропатия дает совершенно особенную картину таких мутаций, которую ни с чем не спутаешь: замены аденина на тимин составили почти 80% всех мутаций, замеченных в этом гене в опухолях верхних мочевых путей. Вообще, это очень редкая патология, обычно такие случаи составляют менее 1% от всех видов рака мочевой системы.

В Бельгии распространение заболевания было вовремя замечено и приостановлено. В Югославии после перехода от социализма к капитализму, сопровождавших этот переход войн и кардинального изменения системы хозяйствования нефропатия пошла на спад: там стали выращивать гораздо меньше пшеницы, поля осушили, начали обрабатывать их гербицидами, отчего кирказон погиб, да и хлеб из своего зерна многие выпекать перестали. Однако есть еще один обширный ареал аристолохиевого заболевания. Это Китай.

Тайвань, 2011 год

Теперь в США, Евросоюзе и России аристолохиевые кислоты признаны канцерогенами и токсинами, их распространение в лекарственных препаратах запрещено. К сожалению, законодательство мало обращает внимания на фитотерапию и пищевые добавки, так что травяные сборы с кирказоном или сам кирказон можно приобрести в Интернете. Более того, в азиатских странах экстракты данного растения не только не запрещены, но врачи их прописывают пациентам (например, на Тайване — до 2003 года). Так, Китай ежегодно производит десятки тонн различных травяных добавок на основе кирказона, которые входят в состав препаратов для снижения веса, лечения артритов, головных болей, проблем с мочеполовой системой и так далее, а кроме того, их добавляют в чай для профилактических целей.

По логике вещей китайцы, а также все, кто увлекается китайскими снадобьями, должны быть чрезвычайно подвержены аристолохиевой нефропатии. Однако статистика заболеваний почек в Китае не ведется, качественная медицина доступна далеко не всем, а вывоз биологических образцов без разрешения правительства для исследований за пределами страны жестоко карается. Поэтому понять, как содержащие кирказон сборы сказываются на здоровье китайцев, трудно, но можно, потому что есть гораздо более открытый Тайвань. Там широко используют травяные добавки, привезенные с континента, и до середины девяностых каждому третьему пациенту врачи предписывали принимать препараты традиционной китайской медицины, содержащие экстракты растений из семейства кирказоновых.

На Тайване частота заболевания раком верхних мочевых путей в последние полвека растет гораздо сильнее, чем в США (Chung-Hsin Chen et al. Proceedings of the National Academy of Science 2012, 109, 21, 8241–824)

Открытым остается вопрос о судьбе приверженцев китайской медицины, которые могут потреблять кирказон, даже не догадываясь об этом. Интересно, что, когда статьи о вредном действии кирказона стали появляться в индийской прессе, последовала реакция властей: у нас такой проблемы нет, ведь в аюрведе все негативные свойства этого растения нейтрализуются.

Кирказон как лекарство

Кирказон в китайских сборах

Считается, что на этих изображениях му-туна из древних китайских трактатов показаны акебия (слева) и ломонос (справа). Из статьи Zhu YP

Наталья ВАСИЛЕНКО, биолог (г. Новороссийск, пос. Верхнебаканский).

Петров крест чешуйчатый. Видоизменённые листья в виде плотно прилегающих чешуек дали видовое название этому растению.

У омелы цилиндрический ветвистый стебель с кожистыми листьями. Ягоды сначала имеют зелёную окраску, а после созревания белеют.

Семя омелы часто попадает на ветку в клейкой слизистой капсуле, которая не только удерживает его на коре дерева, но и создаёт идеальные условия для прорастания.

Молодой бесхлорофилльный стебель заразихи выносит на поверхность почвы зачаточные листья и бутоны будущих цветков.

Необыкновенное растение — раффлезия Арнольда. У раффлезии нет корней и зелёных листьев, где шёл бы процесс фотосинтеза. Всё нужное для своего развития она получает, паразитируя на повреждённых корнях и стеблях лиан из рода циссус.

Первая ступень. Паразит почти не виден

Считают, что приспособление к паразитическому образу жизни шло ступенчато.

Марьянник дубравный не одинок в своих притязаниях. Некоторые другие известные нам луговые цветы, например погремок, мытник, при благоприятных условиях тоже не упускают возможности добыть себе дополнительное питание, отнимая его у соседей. Вред, приносимый такими растениями-паразитами, не очень велик. Каких-либо признаков угнетения растений-хозяев, как правило, не наблюдается.

На второй ступени паразитические признаки у растений выражены более ярко.

Внешне они сохраняют все атрибуты цветкового растения, содержат хлорофилл в клетках и могут самостоятельно вырабатывать питательные вещества, но воду и минеральные вещества получают исключительно от растения-хозяина. Такова омела белая (Viscum album) — полупаразитическое растение из семейства ремнецветных.

Омела известна человеку с давних пор. Если бы нам довелось перенестись в далёкое прошлое — в начало нашей эры — и оказаться в одной из священных кельтских дубрав, мы могли бы стать свидетелями таинственных обрядов, связанных с поклонением омеле.

Кельты считали, что ветки омелы охраняют их дома от злых сил, из листьев этого растения они готовили волшебный напиток. До сих пор в Англии и во Франции под Рождество можно увидеть над дверями домов веточку омелы.

В нашей стране омела белая встречается на юге, юго-западе европейской части и на Кавказе. Шаровидные её кусты достигают 1 м в диаметре и живут до 40 лет. Они особенно хорошо заметны на деревьях в зимнее время года, когда растения-хозяева стоят без листьев. Чаще всего омела поселяется на деревьях лиственных пород: тополь, ива, яблоня, груша, боярышник, липа, клён, берёза, вяз. Реже её можно встретить на дубе, грецком орехе, грабе, белой акации. Другая раса этого растения предпочитает хвойные деревья: пихту, сосну, можжевельник и лиственницу.

Омела — двудомное, реже однодомное растение. Её цветки, очень мелкие и невзрачные, опыляются насекомыми или ветром. Цветение наступает в марте—апреле, а плоды созревают к сентябрю. Плод — сочная ложная ягода до 1 см в диаметре с одним-двумя семенами, окружёнными клейкой массой. Сначала ягоды имеют зелёную окраску, затем становятся белыми (отсюда и название вида). Для человека они несъедобны, но птицы с удовольствием склёвывают спелые ягоды, способствуя распространению растения.

Семена, пройдя через пищеварительный тракт птиц, сохраняют всхожесть и остаются клейкими. Но, упав вместе с птичьим помётом на землю, они погибают, а прилипшие к ветке дерева имеют шанс прорасти. И этот шанс тем больше, чем ближе расположена ветка к периферии кроны: здесь много солнечного света, который является необходимым условием для прорастания.

Но, пожалуй, самый оригинальный представитель этого рода обитает в Индии. Это омела ожереловая, паразитирующая на омеле восточной, которая в свою очередь растёт на дереве-хозяине.

Паразитируя на деревьях, омела может ослаблять их и даже вызывать суховершинность, а может прожить несколько десятков лет, не причиняя значительного вреда растению-хозяину. В мировой практике даже известен опыт выращивания омелы в качестве декоративного растения на соснах.

Третья ступень. Потаённица из подземелья

Растения-паразиты третьей ступени теряют способность к самостоятельному питанию. Они ещё имеют стебель с листьями (хотя и видоизменёнными), но уже лишены хлорофилла, поэтому полностью получают пищу от хозяина. К числу таких растений относятся заразиха и петров крест.

Незваный гость вскоре был определён, сфотографирован и удалён из горшка. И тут заразиха удивила ещё раз: оказалось, что значительная часть растения-паразита скрывается в почве. Стебель заразихи своим расширенным основанием, напоминающим по форме ногу слона, буквально прирастает к корням комнатного растения.

Заразиха (Orobanche) — родовое название растения. В семействе заразиховых — около 150 видов, произрастающих в умеренных и субтропических поясах. В нашей стране эти растения встречаются преимущественно в южных районах.

Для питания заразихи, так же как и марьянники, используют гаустории. Внедрение гаусториев в ткани будущего кормильца происходит в результате воздействия специальных ферментов, разрушающих их клетки. Часть корня ниже соединения отмирает, и создаётся впечатление, что тело паразита и есть естественное продолжение корневой системы хозяина.

Заразихи наносят серьёзный ущерб сельскому хозяйству. Бороться с ними очень трудно. Самый верный способ — выводить сорта культурных растений, устойчивые к этому виду паразитов.

Не менее коварен петров крест (Lathraea) — род многолетних длиннокорневищных растений семейства норичниковых. В мире известно 5—7 видов этого растения, распространённых преимущественно в умеренном поясе Евразии. В нашей стране встречается лишь один вид — петров крест чешуйчатый, или обыкновенный (Lathraea squamaria).

Подобно заразихе, петров крест не содержит в тканях хлорофилла, поэтому получает питательные вещества от растения-хозяина. В роли хозяина чаще всего выступает орешник, но петров крест может паразитировать и на корнях других широколиственных деревьев — липы, ясеня, ольхи, тополя. Поэтому и встретить его легче всего в тенистых широколиственных и елово-широколиственных лесах и кустарниках в европейской части и на Кавказе.

Но даже зная места обитания, найти петров крест нелегко. Бóльшую часть года растение ведёт скрытый образ жизни, и обнаружить его можно лишь при перекапывании почвы. Растение в это время имеет вид длинного разветвлённого корневища, может уходить глубоко под землю и занимать внушительные пространства. Вес взрослого экземпляра достигает порой нескольких десятков килограммов. На конце корневища — округлое расширение, охватывающее корень орешника. От корневища отходит множество корней, заканчивающихся присосками. Толстые белые корневища петрова креста примечательны тем, что вся их поверхность густо покрыта видоизменёнными листьями, напоминающими маленькие мясистые ковшики. Они плотно прилегают друг к другу и придают растению своеобразный вид. Отсюда его видовое название — чешуйчатый. Настоящих листьев у этого растения нет. А название рода — петров крест — становится понятно, если взглянуть на крестообразное ветвление корневищ.

Петров крест загадал биологам не одну загадку. Больше всего споров было вокруг строения его листьев-чешуй. Растение обвиняли даже в хищничестве и причисляли к насекомоядным, поскольку внутри его листьев есть полости, образованные завёрнутыми вниз краями и покрытые изнутри желёзками, чем-то напоминающими желёзки насекомоядных растений-хищников. Нередко в этих полостях находят остатки погибших насекомых. Однако, как выяснили, эти желёзки необходимы растению для выделения большого количества воды, которая нужна для поддержания высокой концентрации сока в клетках. Именно благодаря этому питательные вещества из клеток хозяина перекачиваются в корневища паразита.

Подземное существование петрова креста продолжается в течение десяти месяцев. И только весной побеги этого растения на несколько недель показываются на поверхности земли, да и то лишь с одной целью — отцвести и дать семена. Насекомых-опылителей, в особенности шмелей, цветки привлекают тонким ароматом. Опыляются они пыльцой, принесённой с других цветков, успевших распуститься раньше.

Если шмелей мало и часть цветков осталась неопылённой, к моменту их отцветания тычинки вырастают настолько, что пыльники заметно выступают за край венчика. Теперь уже ветер переносит созревшую пыльцу на молодые цветки с пестиками, готовыми её принять. В нижней же части побега цветки могут так никогда и не выйти из почвы и остаться нераскрывшимися, в них происходит самоопыление.

Цветение этого растения продолжается недолго. На месте цветков вскоре образуются небольшие плоды-коробочки, вскрывающиеся двумя створками.

Один плодоносящий побег может приносить в год до 50 тысяч мелких чёрных семян, напоминающих семена мака. Созревают и осыпаются они очень быстро. Сразу после этого надземные побеги отмирают. А семена рассеивает ветер, может разносить их и вода. Те же, что образовались в подземных коробочках, останутся рядом с материнским растением. Но из всех семян лишь немногие дают жизнь новым растениям, основная же их масса погибает. Правда, размножается петров крест не только семенами, но и вегетативным путём, разрастаясь в почве корневищами.

Прорастание семян происходит так же, как у заразихи, — под воздействием ферментативных веществ, выделяемых растением-хозяином.

Густой завесой суеверий окутан петров крест. По древним поверьям, это растение обладает магическими свойствами для защиты от тёмных сил. Его использовали при поиске заговорённого клада, зашивали в ладанки вместе с чабрецом, чтобы уберечься от злых духов. На Руси считалось, что петров крест приносит удачу. А какими яркими эпитетами наградил его народ! Скрытый чешуйчатник, потаённица, царь-трава.

Четвёртая ступень. Царица Суматры

На четвёртой ступени царствует чудо-цветок раффлезии. Его открыли в 1818 году сэр Томас Стэмфорд Раффлз и доктор Джозеф Арнольд.

Семейство раффлезиевых насчитывает 12 видов, произрастающих на полуострове Салака, островах Суматра, Ява, Калимантан, а также на островах Филиппинского архипелага. Раффлезия Арнольда (Rafflesia arnoldii) встречается только на Суматре. Все мы помним её из школьного курса ботаники. Её гигантский цветок имеет почти метровый диаметр. Вес такого цветка достигает 5 кг. Мясо-красный цвет и запах гнили привлекают к нему насекомых-падальщиков, которые и обеспечивают перекрёстное опыление. У раффлезии нет ни корней, ни стеблей. Короткая толстая цветоножка сидит прямо на корнях лианы циссуса, которые тянутся по поверхности почвы. Бутоны и цветы раффлезии можно было бы принять за цветение циссуса, но цветки никогда не распускаются на корнях. А где же само растение?

Сам же организм раффлезии существует лишь в виде тончайшей прослойки клеток, располагающейся среди внутренних тканей хозяина. Естественно, нет у раффлезии и хлорофилла. Тяжи чуждых лиане клеток, похожие на грибной мицелий, высасывают из циссуса питательные вещества. В конце концов корни лианы отмирают, и растение погибает. Но к этому времени в мясистых плодах раффлезии уже вызревает огромное количество семян. Попав на корни растения-хозяина, они образуют проростки, которые проникают под кору и дают начало клеточным тяжам.

В мире растений есть и другие проявления паразитизма. Основная масса паразитов встречается среди грибов и бактерий. Но совсем неизвестны паразитические формы мхов, папоротникообразных и голосеменных.

Растения-паразиты занимают важное место в сложившихся экосистемах и поддерживают хрупкое видовое равновесие в природе, оставаясь при этом достаточно уязвимыми, требующими охраны и дальнейшего изучения.

Я решила посадить растение иван-да-марья сбоку от клумбы. Но соседка рассказала мне, что это растение — паразит, который высасывает все соки из цветов, трав и кустарников рядом с ним. Я был очень удивлен и заинтересован. С тех пор прошло много времени, но я всегда помнил самых известных растений-паразитов, которых на самом деле довольно много. В этой статье я хочу рассказать о них, а фотографии помогут вам распознать их и избавиться от них, если они присутствуют на садовом участке.

Описание растений паразитов: характеристика с фото и видео

Растения — паразиты: что это?

В природе они встречаются не так уж редко. Они образуют целую группу травянистых и цветковых ангиоспермов. Они имеют несколько классификаций, которые мы рассмотрим более подробно.

Характерные признаки

Почти все паразиты доставляют садоводам много хлопот, потому что от них нет никакой пользы. Некоторые из них очень декоративны, но они не могут существовать сами по себе. Есть травы, например, омела, которую любят использовать в рождественских букетах.

Основные классификации

Основное разделение, которое сделали ученые, — это 3 основные группы:

  • полупаразиты (факультативные);
  • хищники.
  • паразиты (облигатные);

Путем образования гаусторий (присосок):

  • Корень (образование гаусторий из тканей корня).
  • Стебель (образование гаусторий из тканей стебля);

Полупаразиты могут участвовать в фотосинтезе и жить самостоятельно, но они поглощают некоторые питательные вещества в присутствии других растений. Паразиты вообще не могут существовать самостоятельно.

Основные растения — полупаразиты

На этих представителях мы видим зеленые листья, которые участвуют в процессе фотосинтеза. Они забирают у своих жертв влагу и необходимую часть минеральных компонентов.

В большинстве случаев они совершенно нетребовательны к почве и поселяются на стеблях или корнях растений. Они растут на травах и кустарниках или лианах с одревесневшими стеблями или хорошо развитой корой.

Иван — да — Марья

Описание растений паразитов: характеристика с фото и видео

  • Места обитания включают ольху, ель, иву, грецкий орех, клевер, жимолость и пастушье лыко. Из их корневой системы полупаразит вытягивает соли, минералы и влагу. Когда он набирает достаточно сил, вырастает молодой отпрыск — полупаразит.
  • Это симпатичное растение с желтовато-пурпурными цветами является полупаразитом. Его корневая система очень слабо развита, но у него в изобилии имеются отростки. Они прикрепляются как к травянистым растениям на лугах, так и к деревьям.
  • Научное название этого растения — Марьян дубравный. Он отнесен к роду Maryannia и семейству Норичниковые.
  • В этом семействе есть и другие виды, относящиеся к полупаразитическим: ведьмина лещина, гремучник, полынь обыкновенная и троция.

Омела

Описание растений паразитов: характеристика с фото и видео

  • Омела присасывается к поверхности дерева с помощью сильных корневищных присосок. Его листья участвуют в фотосинтезе и получают минералы и влагу от деревьев.
  • Нередко этого полупаразита можно встретить на деревьях, обычно встречающихся в садах, таких как яблоня и груша, а также на ольхе, березе, тополе и иве.
  • Многие наверняка видели этого полупаразита на высоких деревьях в парках или садах. Омела легко поселяется на хвойных и плодовых деревьях.
  • Куст достигает не менее 1 м в окружности, растение имеет мелкие зеленые листья. Плоды — мелкие, клейкие ягоды.
  • Несмотря на вред, который омела наносит деревьям, у нее есть полезная функция — ее часто используют в медицинских целях для приготовления лекарств.
  • Омела очень вредна для деревьев, со временем она полностью разрушает кору и истощает ее энергию. Резко снижается урожайность плодовых культур.

Растения — паразиты

Раффлезия Арнольди

Описание растений паразитов: характеристика с фото и видео

Повилика

Описание растений паразитов: характеристика с фото и видео

  • Наносит большой вред ягодным культурам и плодовым деревьям, может снизить плодоношение почти в несколько раз, высасывает все питательные вещества.
  • Повилика не выбирает хозяина, она опутывает все растения поблизости, высасывая их гаустории. Они размножаются стеблями с пазушными почками, а также семенами, которые могут храниться в почве до 10 лет.
  • Всего насчитывается около 35 видов, которые не имеют зеленых листьев и корневой системы. Растение представляет собой беловатый, бежевый стебель с очень маленькими листьями, не имеющими хлорофилла.
  • Из-за вреда, наносимого повиликой, методы борьбы разнообразны: опрыскивание инсектицидами, карантин, скашивание.

Паразиты из семейства Заразиховых

Описание растений паразитов: характеристика с фото и видео

Описание растений паразитов: характеристика с фото и видео

  • У таракана есть стебель и листья, покрытые чешуйками, лишенными хлорофилла. Паразит прикрепляется к корням хозяина с помощью присосок.
  • Сок берется как с декоративных растений, так и с овощей.
  • Существует не менее 100 видов.
  • Вблизи растений семейства огуречных активны огурцы, капуста, клевер, люцерна, огурцы и томаты.

Петров Крест

Описание растений паразитов: характеристика с фото и видео

  • Его гаустории очень сильные и мощные, достигают общего веса 5 кг. Обычно растет вблизи лиственных деревьев (бук, ясень, липа).
  • Сосунки обвивают корень дерева в поперечном направлении, и весной появляются всходы пурпурного цвета. Количество семян составляет более 2 000 000.
  • Раньше он назывался Norichneumonaceae, теперь относится к семейству Zarazichae. Он имеет множество названий, таких как чешуйчатый ростомер, королевская трава и полугодник. Часто используется для лечения многих серьезных заболеваний.

Хищники

Эти удивительные растения обычно растут в местах, где мало воды и не хватает веществ, необходимых для их развития и роста. Они питаются живыми организмами: моллюсками, насекомыми.

Обычно они имеют очень яркую, привлекающую внимание окраску и сильный, неприятный запах. Его части выделяют липкое и клейкое, сахаристое вещество. А структура такова, что лепестки лилии действуют как ловушки — они просто защелкиваются вместе.

Росянка

Описание растений паразитов: характеристика с фото и видео

Венерина мухоловка

Описание растений паразитов: характеристика с фото и видео

Пузырчатка

Описание растений паразитов: характеристика с фото и видео

Заключение

  • В процессе эволюции их корни и листья превратились в гаустории.
  • Количество растений-паразитов в мире довольно велико. Многие из них частично самодостаточны, их листья участвуют в фотосинтезе. Но есть и такие, которые полностью высасывают все силы из хозяина, прикрепляясь своими присосками к коре или корням хозяина.

Многолетние растения можно найти в каждом саду. Цветы этой категории популярны благодаря своей неприхотливости и декоративности.


Кустарниковый аргирантемум — это красивое, пышно цветущее растение, которое чаще всего выращивается в садах. При этом

Украшая сад, многие хозяйки стараются найти растения необычайной красоты, которые не только будут радовать глаз, но

Астильба белая — чрезвычайно красивый травянистый многолетник семейства Астровые (Asteraceae). Он поражает огромным количеством сортов и

Об авторе

Сергей Рамильевич Мурсалимов — кандидат биологических наук, старший научный сотрудник лаборатории биоинженерии растений Института цитологии и генетики СО РАН (Новосибирск). Автор и соавтор 27 научных работ.

Самой важной органеллой в клетке, конечно же, является ядро, которое содержит хромосомы с закодированной в них генетической информацией. Именно наличие ядра является основной характеристикой, отличающей сложноорганизованные эукариотические организмы от примитивных прокариотических, у которых нет ядра и других органелл (типичные представители — бактерии).

Ядро контролирует все, что происходит в клетке, однако бывают и исключения. Существуют клеточные органеллы, которые имеют большой уровень самостоятельности и не во всем подчиняются ядру. Такие органеллы называются полуавтономными, и к ним относятся пластиды. В некоторых отношениях пластиды ведут себя как отдельные независимые организмы — у них есть свои собственные хромосомы и свой аппарат белкового синтеза.

Наиболее распространенным видом пластид являются хлоропласты, содержащие зеленый пигмент хлорофилл. Они ответственны за фотосинтез — процесс преобразования солнечного света в энергию химических связей органического вещества, который является основным источником энергии для всего живого на нашей планете.

Помимо хлоропластов существует огромное разнообразие пластид. В зависимости от функций и содержащихся в них пигментов пластиды могут быть желтыми или красными, голубыми или бесцветными и даже черными. Только в привычных для нас наземных растениях выделяют не менее девяти разновидностей пластид, и куда большее их число встречается у других организмов. При этом пластиды могут сильно отличаться друг от друга по своей структуре и сложности. Так, некоторые из них, в отличие от хлоропластов, окружены не двумя, а тремя и более мембранами, другие могут иметь собственное ядро. А в некоторых случаях пластиды даже могут превращаться в глаза.

Причины такого разнообразия пластид, а также их полуавтономного статуса в клетке нужно искать в далеком прошлом — на заре развития живого мира.

В клетках листьев табака содержатся самые распространенные пластиды — хлоропласты с преобладающим зеленым пигментом хлорофиллом (вверху слева). А хромопласты из кожицы плодов красного перца содержат каротиноиды (вверху справа). Фото автора. Фотосинтез в хлоропластах происходит в стопках мембранных структур — тиллакоидов, которые должны находиться под прямым углом к солнечному свету. © Sterilgutassistentin

Красные, синие, черные

Красные приливы у побережья г. Бенгела (Ангола) вызваны бурным размножением красных водорослей. © G. C. Pitcher, S. Bernard and J. Ntuli (Oceanography, 2008)

А можете ли вы представить леса черного цвета? Удивительно, но в принципе такое возможно: черные пластиды были открыты в 2020 г. специалистами новосибирского Института цитологии и генетики СО РАН в зернах одной из разновидностей ячменя. Эти пластиды накапливают меланин — тот самый пигмент, который делает кожу смуглой, а волосы темными и защищает нас от ультрафиолетового излучения. Оказалось, что у растений тоже есть меланин, и за его образование и накопление ответственны особые пластиды — меланопласты (Shoeva et al., 2020). Черные пластиды помимо меланина содержат хлорофилл (его зеленый цвет маскируется черным пигментом) и способны к фотосинтезу, так что полностью черные растения теоретически могли бы существовать, хотя в реальности этот пигмент накапливается только в отдельных частях растений.

Что до бесцветных пластид, то у них нет пигментов для фотосинтеза, однако их функции не менее важны — это синтез и накопление различных веществ. Например, крахмала, как это делают амилопласты растений.

В клетках глаукофитовых водорослей Glaucocystis nostochinearum видны пластиды с голубыми пигментами. © Central Datacore

Счастливый союз

Когда-то очень давно предки пластид были самостоятельными свободноживущими организмами. Они относились к прокариотам, походили на современных цианобактерий, которые способны к фотосинтезу и встречаются повсеместно, и имели строение, типичное для бактерий. У них не было не только оформленного ядра, но и других органелл, таких как митохондрии (клеточные энергоустановки). Их генетический материал был представлен кольцевой хромосомой, которая просто плавала внутри клетки. Тем не менее эти организмы были способны к фотосинтезу, хотя по эффективности уступали современным растениям. Это, кстати говоря, не помешало им устроить кислородную катастрофу — глобальное изменение состава атмосферы Земли, произошедшее в самом начале протерозоя, т. е. около 2,5 млрд лет назад. Результатом этого события стало появление в составе атмосферы свободного кислорода, что вызвало значительный эволюционный скачок в развитии живого мира нашей планеты.

Другими словами, предки пластид изменили правила игры на доисторической Земле и подготовили ее к появлению более сложных форм жизни. А современные цианобактерии, по своей организации не слишком от них отличающиеся, до сих пор успешно соревнуются с эволюционно продвинутыми растениями, производя до 40% всего выделяемого в атмосферу кислорода.

Зеленые водоросли — одно- и многоклеточные эукариотические организмы с фотосинтезирующими хлоропластами, в свое время дали начало всем высшим растениям, у которых сегодня насчитывают девять разновидностей пластид. На фото — представители современных родов зеленых водорослей Boergesenia и Ulothrix. © B. navez; Javier Santander

Самостоятельная жизнь предков пластид продолжалась до тех пор, пока приблизительно 2 млрд лет назад они не были поглощены хищной эукариотической клеткой. По каким-то причинам она не стала переваривать пойманных бактерий — так наши предки пластид оказались заточенными внутри другой клетки, не утратив при этом способность к фотосинтезу. В итоге выиграли все: поглощенные предки пластид получили надежную защиту, а хищник — новый, практически не ограниченный источник энергии. Это оказалось мощным эволюционным преимуществом для всех участников, так что, пожертвовав независимостью, они начали вести новую совместную жизнь.

Явление, когда один организм живет внутри другого и оба получают выгоду от сожительства, называется эндосимбиозом. И наш случай, кстати сказать, не уникальный. Таким же образом миллиарды лет назад произошли и митохондрии, которые есть и в человеческих клетках. Предками митохондрий были дальние родственники современных риккетсий, к которым относятся такие бактерии, как возбудители сыпного тифа и клещевых риккетсиозов.

Конечно, эндосимбионты не сразу превращаются в клеточные органеллы — для этого требуются миллионы лет. Современные цианобактерии, к примеру, продолжают селиться в клетках водорослей, папоротников и губок, как и предки пластид. Однако на этом этапе своей эволюции они легко могут отделиться и вновь начать жить самостоятельно.

Так возникли первые клетки, содержащие пластиды, и это событие получило название первичного эндосимбиоза. Среди них были зеленые водоросли (предки наземных растений), красные водоросли и глаукофиты. Однако история пластид на этом далеко не закончилась: за первичным эндосимбиозом последовал новый этап эволюции — вторичный эндосимбиоз.

Первый этап эволюции пластид: первичный эндосимбиоз. Возникший в результате первичного эндосимбиоза организм дал начало трем эволюционным ветвям. По: (Keeling, 2004). © Zappys Technology Solutions; Eric Guinther; ja:User:NEON

Один из самых впечатляющих примеров эндосимбиоза — одноклеточный организм Mixotricha paradoxa, который сам является симбионтом термитов и живет в их кишечнике, помогая переваривать целлюлозу. Mixotricha не имеет пластид или митохондрий, однако является домом сразу для четырех видов эндосимбиотических бактерий. Эти бактерии вырабатывают энергию и помогают переваривать пищу, а жгутиконосные бактерии (родственники бледной трепонемы — возбудителя сифилиса) помогают Mixotricha передвигаться (Wenzel et al., 2003).

От партнерства — к рабству

Красные водоросли, получившие свои пластиды в результате первичного эндосимбиоза, решили не останавливаться на достигнутом и поучаствовали в эндосимбиозе еще несколько раз. Вот только роль у них поменялась. По уже описанной схеме они были поглощены другими хищными одноклеточными эукариотами и сами превратились в эндосимбионтов, сохранив при этом пластиды, полученные ранее.

Древние одноклеточные родственники современных красных водорослей, получившие свои пластиды в результате поглощения фотосинтезирующих бактерий, в дальнейшем сами превратились в эндосимбионтов. На фото — многоклеточные красные водоросли родов Prionitis и Plocamium, выброшенные приливом. © Fitzgerald Marine Reserve Docent

Однако превращение красных водорослей в новые клеточные органеллы было не таким простым, как раньше, — они, как и хищная клетка, их поглотившая, относились к сложным эукариотическим организмам, пусть и одноклеточным. Поэтому получившейся клетке пришлось решать сложные проблемы, чтобы не только сохранить, но и эффективно использовать новые органеллы.

Криптофитовые водоросли покрыты особым пластинчатым покровом, что хорошо видно с помощью сканирующей электронной микроскопии (справа), и имеют два неравных жгутика, обеспечивающих им подвижность. © CSIRO

На службе у паразитов

Вторичный эндосимбиоз породил большое число удивительных видов, включая пользующихся дурной славой апикомплексов — группу паразитических организмов, к которым относятся возбудители опасных заболеваний человека и животных, таких как малярия и токсоплазмоз.

Плазмодий Plasmodium gallinaceum, вызывающий малярию у домашней птицы, в тканях малярийного комара. © NIH

Малярийный плазмодий не нуждается в представлении. Именно эти эукариотические одноклеточные превращают комаров в самых смертоносных животных на планете, убивая сотни тысяч человек ежегодно.

Другой представитель апикомплексов — токсоплазма — менее известна широкой публике, что не делает ее менее опасной. У взрослых людей вызываемое токсоплазмой заболевание — токсоплазмоз — имеет хроническое бессимптомное течение и угрожает летальным исходом лишь больным с иммунодефицитом. По-настоящему болезнь опасна во время беременности, поскольку паразит легко может проходить через плаценту, поражая развивающийся плод, что приводит к порокам развития и даже гибели эмбриона. И все же для подавляющего большинства людей заражение токсоплазмой не является смертным приговором: самая большая неприятность в том, что, однажды заразившись токсоплазмой, избавиться от нее уже невозможно.

Одноклеточный кукловод

Заражая человека, токсоплазма внедряется в мышцы, сердце, глаза и, в первую очередь, головной мозг, образуя там цисту — покоящуюся форму, окруженную плотной защитной оболочкой. Цисты могут сохраняться в теле хозяина на протяжении всей его жизни. Такое поведение может показаться нелогичным, ведь главная цель любого паразита — размножаться, максимально используя ресурсы хозяина.

Этап размножения токсоплазмы (Toxoplasma gondii): внутри материнских клеток паразита строятся цитоскелетные каркасы дочерних клеток. Зеленым цветом помечен белок, из которого состоят микротрубочки. © Ke Hu and John M. Murray

Но дело в том, что конечный хозяин токсоплазмы — вовсе не человек. В своем сложном жизненном цикле паразит меняет нескольких хозяев и, в конечном итоге, мечтает быть съеденным хищником из семейства кошачьих, поскольку только в его кишечнике токсоплазма может размножаться половым путем. Изначально промежуточным хозяином для паразита служили преимущественно грызуны. Токсоплазма попадала в мозг мышей и крыс, тех съедали кошки, в результате чего паразит оказывался в их кишечнике и производил огромное количество яиц. Последние вместе с фекалиями попадали в окружающую среду, где у них был шанс вновь заразить грызуна. Но так было до появления цивилизации.

Благодаря одомашниванию кошек число яиц паразита в окружающей среде резко выросло, а поскольку у токсоплазмы отсутствует специфичность в выборе промежуточного хозяина (главное, чтобы он был теплокровным), началось массовое заражение этим паразитом неспецифических хозяев — разных видов животных, людей и даже птиц. Считается, что сегодня этим паразитом заражено более 60% человечества. Правда, с нами токсоплазме не слишком повезло, так как у наших питомцев практически нет шанса полакомиться человеческим мозгом. Попав туда, паразит оказывается в ловушке.

Помимо человека, токсоплазма представляет большую проблему и для морских млекопитающих, так как большое количество яиц паразита попадает в океан со сточными водами. Предполагается даже, что именно заражение токсоплазмой может быть причиной того, что киты и дельфины выбрасываются на берег (Díaz-Delgado et al., 2020).

Кит, выброшенный на берег в окрестностях с. Лорино (Чукотский автономный округ). Предполагается, что к такому поведению морских млекопитающих может приводить заражение токсоплазмой. Фото И. Питалева

С точки зрения эволюции эти организмы интересны тем, что они также имеют пластиды, хоть они и изменились до неузнаваемости. Их пластиды превратились в апикопласты — разновидности, окруженные четырехслойной мембраной и полностью утратившие все фотосинтезирующие пигменты. Да и зачем паразитам фотосинтез, если у них нет доступа к свету, зато есть неограниченный источник питательных веществ в виде тканей хозяина?

Несмотря на то, что пластиды утратили свою первоначальную функцию фотосинтеза, избавляться от них паразиты не стали: эти органеллы играют у них жизненно важную роль в метаболизме жиров. Апикопласты, как и другие пластиды, по-прежнему имеют свой собственный геном в виде кольцевой хромосомы, хотя и значительно усеченный (он кодирует всего несколько белков) (McFadden, Yeh, 2017).

От глазастой клетки — к клеточным пиратам

Если апикомплексы показались вам самыми удивительными организмами с пластидами — самое время познакомиться с динофлагеллятами! Этих одноклеточных организмов насчитывается несколько тысяч видов, и в своих экспериментах с пластидами они зашли дальше всех.

Динофлагелляты также получили свои пластиды в ходе вторичного эндосимбиоза, поглотив красные водоросли, однако их дальнейшая эволюция была удивительно бурной и разнонаправленной. Глядя на все разнообразие пластид динофлагеллят, возникает ощущение, что они никак не могут определиться: быть им фотосинтезирующими организмами, хищниками или паразитами.

Клептопластия (кража пластид у других организмов для использования в своих целях) распространена в природе довольно широко и обнаружена даже у многоклеточных организмов. Яркий пример — морские слизни. Эти моллюски захватывают хлоропласты водорослей, которыми питаются, и сохраняют их в специальном органе (Marie et al., 2017). Там хлоропласты живут и активно фотосинтезируют — благодаря такому дополнительному источнику энергии слизни могут жить без еды до года! Украденные хлоропласты не сохраняются внутри моллюска всю его жизнь, но им на смену постоянно приходят новые.

У морского слизня (Costasiella kuroshimae) украденные хлоропласты находятся в листообразных выростах на поверхности тела, что увеличивает эффективность фотосинтеза. © Rickard Zerpe

Но динофлагелляты не были бы динофлагеллятами, если бы остановились только на краже чужих пластид. Оказалось, что эти клеточные пираты могут красть митохондрии и даже ядра из клеток других видов (Yamada et al., 2019). Так поступают представители группы динотомов в отношении диатомовых водорослей, причем иногда они могут красть органеллы сразу у нескольких видов.

В некоторых случаях краденые органеллы остаются лишь до следующего деления клетки-хозяина, но у отдельных видов они начинают жить внутри нового хозяина как ни в чем не бывало. В последнем случае грань между клептопластией и третичным (!) эндосимбиозом становится очень тонкой. Вполне вероятно, что через парочку миллионов лет они станут неразлучны, открыв новую страницу в эволюции динофлагеллят.

Таким образом, существование всего разнообразия современных пластид является следствием одного акта первичного эндосимбиоза, произошедшего миллиарды лет назад.

И конца этой драматичной истории приобретений, изменений, потерь и краж пластид не предвидится. Нам неизвестно, сколько еще актов эндосимбиоза с участием пластид может произойти, но можно быть уверенными — их эволюция не закончилась.

В заключение подчеркнем, что читателю была представлена лишь упрощенная версия эволюционной истории пластид, которая в реальности гораздо сложнее и запутаннее, и исследования в этой области постоянно добавляют к ней все новые и новые удивительные детали.

Литература
1. Hayakawa S., Takaku Y., Hwang J. S., et al. Function and Evolutionary Origin of Unicellular Camera-Type Eye Structure // PLoS One. 2015. V. 10(3). P. e0118415.
2. Keeling P. J. Diversity and evolutionary history of plastids and their hosts // American Journal of Botany. 2004. V. 91(10). P. 1481–1493.
3. Marie E., Laetz J., Wägele H. Chloroplast digestion and the development of functional kleptoplasty in juvenile Elysiatimida (Risso, 1818) as compared to short-term and non-chloroplast-retaining sacoglossan slugs // PLoS One. 2017. V. 12(10). P. e0182910.
4. McFadden G. I., Yeh E. The apicoplast: now you see it, now you don't // Int. J. Parasitol. 2017. V. 47(2–3). P. 137–144.
5. Minnhagen S., Kim M., Salomon P. S., et al. Park Active uptake of kleptoplastids by Dinophysis caudata from its ciliate prey Myrionectarubra // Aquatic Microbial Ecology. 2011. V. 62(1). P. 99–108.
6. Shoeva O. Y., Mursalimov S. R., Gracheva N. V., et al. Melanin formation in barley grain occurs within plastids of pericarp and husk cells // Sci. Rep. 2020. V. 10. P. 179.
7. Wenzel M., Radek R., Brugerolle G., et al. Identification of the ectosymbiotic bacteria of Mixotricha paradoxa involved in movement symbiosis // European Journal of Protistology. 2003. V. 39. N. 1. P. 11–23.
8. Yamada N., Bolton J. J., Trobajo R., et al. Discovery of a kleptoplastic ‘dinotom’ dinoflagellate and the unique nuclear dynamics of converting kleptoplastids to permanent plastids // Sci. Rep. 2019. V. 9. P. 10474.
9. Zhang Z., Cavalier-Smith T., Green B. R. Evolution of dinoflagellate unigenicminicircles and the partially concerted divergence of their putative replicon origins // Mol. Biol. Evol. 2002. V. 19(4). P. 489–500.

Читайте также: